INTRODUCCIÓN

La acelerada urbanización de los espacios genera cambios en los ecosistemas modificando la configuración del paisaje con efectos profundos sobre la fauna [1], Las actividades humanas pueden promover la introducción de especies exóticas e incrementar los patrones de abundancia de especies gue son plagas en ambientes urbanos y rurales [2,3], Las aves rapaces juegan un papel importante al encontrarse en los niveles tróficos más altos y pueden responder rápidamente a patrones de incremento en las poblaciones de presas [4], Las rapaces también se alimentan de especies introducidas en ecosistemas alterados por actividades antrópicas [5,6], Varios estudios han demostrado gue las aves rapaces pueden disminuir las poblaciones de roedores en ecosistemas agrícolas o indirectamente limitar su impacto negativo en ambientes urbanos [5-11], A pesar de su importancia, información sobre cómo las rapaces contribuyen al control de plagas de roedores en ecosistemas urbanos es aún limitada [4],

Una proporción significativa de las urbes ecuatorianas se asientan sobre valles interandinos. Estos valles son un mosaico de hábitats modificados en asociación con remanentes de hábitats naturales [12], La ciudad de Cuenca, asentada en el valle interandino del Azuay, y a pesar de su condición urbanizada, alberga una muestra representativa de la avifauna Andina del sur del Ecuador [13], Dentro de estas especies se encuentra Tyto alba Lechuza Campanaria, de hábitos nocturnos [14-19] y cuya dieta incluye aves, insectos, anfibios, reptiles y pegueños mamíferos [20,21], aungue, también se ha reportado como una rapaz especialista en roedores [22,23], En adición, Cuenca también ha sido reportada como un área donde están presentes varias especies de pegueños mamíferos, pudiendo encontrarse especies tanto nativas como introducidas [24],

Varios estudios sobre la dieta de Tyto alba se han concentrado en zonas rurales a través de la región Andina [25-27], El estudio realizado por Charpentier, y Martínez, [23]en el área urbana de la ciudad de Cuenca, por ejemplo, evaluó la composición de la dieta de T. alba, evidenciando una dominancia de roedores; sin embargo, las conclusiones no se enfocaron específicamente en demostrar el rol potencial de T. alba como controlador de plagas. En consecuencia, en el ambiente urbano de la ciudad de Cuenca, la limitada disponibilidad de hábitat natural se traduce en una distribución localizada de roedores nativos [24], no así para roedores plaga, los cuales están ampliamente distribuidos a través de la urbe [28,29]. Es importante determinar si Tyto alba, especie bien adaptada a la ciudad de Cuenca [13], es un controlador importante de roedores plaga en ecosistemas urbanos. El presente estudio busca determinar si la composición de presas dispuestas por T. alba, vía análisis de egagrópilas, contienen mayor abundancia y biomasa de roedores plaga

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio se realizó en el casco urbano de la ciudad de Cuenca, ubicada en un valle interandino en la provincia del Azuay, Ecuador (2.903°S, 79.00743/). Cuenca presenta una temperatura promedio anual de 13°C,con rangos entre 14°Cy 18°C. La precipitación promedio es de 610 mm, con precipitaciones máximas desde diciembre a de mayo, mientras gue las precipitaciones mínimas suceden desde junio a septiembre [30], El área de estudio tiene un paisaje con una gran cantidad de infraestructura urbana y remanentes naturales escasos, principalmente ubicados en las riberas de los cuatro ríos gue atraviesan la ciudad. Parte del paisaje urbano de Cuenca incluye varios mercados de abasto ubicados mayormente en zonas del centro histórico, algunas casas vetustas y terrenos baldíos. Hay una fuerte presencia de especies exóticas, incluyendo palomas domesticas (Columba íivia) y roedores (e.g.,Rattusrattus y R.norveglcus). Tyto alba ocupa la infraestructura urbana de Cuenca, ubicando nidos y dormideros en campanarios de iglesias y techos de casas coloniales, usando terrenos baldíos, zonas abiertas para sitios de caza y zonas con vegetación en pargues como sitios de percha.

Colecta y análisis de egagrópilas

La mayoría del conocimiento sobre hábitos alimenticios se basa en análisis de egagrópilas [31,32]. Las egagrópilas proporcionan información sobre la composición de presas de rapaces y permiten reconocer la identidad de pegueños vertebrados [33,34], Las egagrópilas brindan un rápido indicador de la abundancia relativa de mamíferos dentro de las áreas de alimentación de rapaces [35], En base a registros previos de actividad de dormideros gueocupa Tytoalba [23], se escogieron cuatro localidades dentro del casco urbano de Cuenca (Fig.1). En cada localidad se organizó una expedición previa para reconocer el dormidero, y determinar si estaba activo vía observación directa. Entre abril y junio de 2017 se colectaron en total 32 egagrópilas en los cuatro dormideros. Todas las muestras fueron analizadas en el Museo de Zoología de la Universidad del Azuay (MZUA). Las egagrópilas fueron disgregadas mediante el uso de pinzas y agua destilada, una vez separados los restos no digeridos fueron limpiados con alcohol al 30% para luego proceder con su identificación taxonómica [25], Las muestras obtenidas se clasificaron en diferentes niveles morfológicos (Le., cráneo, mandíbulas, pelvis, patas, antebrazos, articulaciones) [36], Para la identificación taxonómica se usaron guías especializadas [37-41] y se comparó también con la colección del MZUA. El nivel de clasificación llegó hasta la máxima categoría taxonómica posible (Tabla 1).

Análisis de datos

La abundancia fue calculada vía determinación del número mínimo de individrios(NMI) [42], El NMI se basa en el conteo de mandíbulas homologas o restos de cráneos sin considerar otras partes del esqueleto, evitando así dobleconteos. En invertebrados el NMI se calculó usando élitros y capsulas de la cabeza [43], En adición, la biomasa fue obtenida multiplicando el peso promedio de todos los individuos por especies (en gramos) por su NMI [44], donde el peso promedio es el resultado de la suma de los pesos en relación al total de individuos por egagrópila. Para realizar los análisis se agrupo el NMI y biomasa en géneros para disponer de más datos por observación; la identidad taxonómica es la unidad de análisis. Adicionalmente, se empleó un MANOVA para determinar si existen diferencias significativas en el NMI y la biomasa, a través de la identidad taxonómica de las presas [45], Todas las variables de respuesta fueron transformadas usando la fórmula de raíz (prueba de Shapiro en los residuos: todos los p-valores> 0.05). Todos los análisis se realizaron en R 2.15.2 [46] con un alpha = 0.05.

RESULTADOS

En total se registró 154 individuos en 32 egagrópilas (promedio= 4,58 individuos/ egragópila) asociados a nueve identidades taxonómicas (Tabla 1). Los roedores fueron el grupo con mayor número mínimo de individuos (NMI) con 129 presas (83.75%). Rattus presenta el mayor NMI (55.84%), seguida de Akodon mollis (9.74%), Mus musculus (9.09%), Mycrorizomys (8.44%) y Oligoryzomys spodiurus (0.64%) (Tabla 1; Fig. 2). Los roedores contribuyeron con la mayor cantidad de biomasa consumida (92.54%). Rattus tuvo la mayor biomasa (77.91%), seguida de Mus musculus (7.59%), Mycrorizomys (3.81 %), Akodon mollis (2.97%) y Oligoryzomys spodiurus (0.26%) (Tabla 1; Fig. 2). El NMI y la biomasa varían significativamente entre las presas (MANOVA= F415= 2.73 p< 0.001). Rattus presenta valores significativamente mayores tanto en NMI (Tukey pareado; p<0.001; Fig. 3A), como en biomasa (Tukey pareado; p< 0.001; Fig. 3B).

DISCUSIÓN

A pesar de gue Tyto alba consume un amplio rango de especies [20-23], prefiere pegueños mamíferos. En los dormideros de la ciudad de Cuenca, T. alba muestra preferencia por presas del género Rattus, tanto en número como en biomasa. La preferencia de T. alba por roedores del género Rattus puede estar relacionada con la ubicación de los dormideros. Los dormideros en la ciudad de Cuenca se encuentran cerca de ríos o mercados, donde Rattus son más abundantes gue roedores nativos [50,51], Así, T. alba buscaría consumir un mayor número de presas gue representen un gasto mínimo de energía al desplazarse, optimizando su ganancia energética [53], La preferencia de T.alba por presas con mayor biomasa también ha sido reportada en otras localidades del valle interandino [22], Dado gue la mayor masa en roedores está generalmente asociada a individuos reproductores [3], es posible gue la población de roedores plaga se vuelva inestable por la depredación de T. alba, disminuyendo así el potencial reproductivo de la población.

Estos resultados son similares a otras investigaciones que han reportado que T. alba puede funcionar como un controlador biológico de roedores plaga en ecosistemas endone urbanos [49- 52], Dado gue en general roedores del genero Rattus son considerados ingenierías como p|agas perjudiciales para el ambiente [3,47—49]; Tyto alba podría cumplir un rol determinante para recuperar el eguilibrio de los ecosistemas y regular las poblaciones de roedores introducidos, así como, para evitar la proliferación de plagas en ecosistemas urbanos. Estos resultados podrían facilitar el desarrollo de planes de manejo sobre fauna urbana y evidencian la importancia de rapaces urbanas como controladores biológicos.

Agradecimientos

Al Ing. Jacinto Guillén de la Universidad del Azuay por el apoyo constante a nuestras investigaciones, José halcón y Marco Ortega por su importante contribución en la logística y al Blgo. David Siddons por su ayuda en la edición del artículo. El Museo de Zoología de la Universidad del Azuay está regido por la patente ambiental FAUS UDA MUSEO DE ZOOLOGÍA 003 2016.

Referencias

Hooper, D., Adair, E., Cardinale, B., Byrnes, J., Hungate, B., Matulich, K., & O'Connor, M. (2012). A global synthesis reveals biodiversity loss as a major driver of ecosystem change. Nature, 486(7401), 105-108. doi: https://dx.doi.org/10.1038/nature11118

Sala, O., Chapin, F., Armesto, J., Berlow, E., Bloomfield, J., Dirzo, R., Huber- Sanwald, E., Huenneke, L., Jackson, R., Kinzig, A., Leemans, R., Lodge, D., Mooney, H., Oesterheld, M, Poff, N., Sykes, M., Walker, B., Walker, M, & Wall, D. (2000). Global Biodiversity Scenarios for the Year 2100. Science, 287 (5459), 1770-1774. doi: https://dx.doi.org/10.1126/science.287.5459.1770

Picasso, G., & Rodríguez, E. (2008). Especies invasoras como agentes de cambio global. En E. Schüttler, & C. S. Karez (Eds.), Especies exóticas ¡masaras en las Reservas de Biosfera de América Latina y el Caribe. Un informe técnico para fomentar el intercambio de experiencias entre las Reservas de Biosfera y promover el manejo efectivo de las invasiones biológicas (pp.9). Montevideo: UNESCO. Recuperado de http://unesdocunesco.org/images/0018/001827/182768s.pdf

Sekercioglu, C. H. (2006). Increasing awareness of avian ecological function. Trends in Ecology and Evolution, 21 (8), 464-471. doi: http://dx.doi.org/10.1016/j.tree.2006.05.007

Abramsky, Z., Rosenzweig, M, & Subach, A. (2002). The costs of apprehensive foraging. Ecology, 83(5), 1330-1340. doi: https://dx.doi.org/10.2307/3071947

Brown, J., Kotler, B., Smith, R., & Wirtz II, W. (1988). The effects of owl predation on the foraging behavior of heteromyid rodents. Oecologia, 76(3), 408-415. doi: http://dx.doi.org/10.1007/BF00377036

Carevic, F. (2011). Rol del peguen (Athene cuniculana) como controlador biológico mediante el análisisde sus hábitos alimentarios en la Provincia de Iguigue, norte de Chile. Idesia, 29(1), 15-21. doi: https://dx.doi.org/10.4067/S0718-34292011000100003

Hegdal, R, & Blaskiewicz, R. (1984). Evaluation of the potential hazard to barn owls of talon (brodifacoum bait) used to control rats and house mice. Environmental Toxicology and Chemistry, 3(1), 167-179. doi: https://dx.doi.org/10.1002/etc.5620030119

Kay, B., Twigg, L, Korn, I, & Nicol, H. (1994). The use of a rt if lea I perches to increase predation on house mice (Mus domesticus) by raptors. Wildlife Research, 21(1), 95-105. doi: https://dx.doi.org/10.1071/WR9940095

Quintero-Romanillo, A., Barreras-Fitch, R., Orozco-Gerardo, J., & Rangel-Cota, G. (2009). Determination of birds of prey species in the supplying area of Sugarcane (Sacharum offlclnarum) of the sugar company of Los Mochis S. A. of C. V., which can be used in integrated pest managment as biological control. RaXimhai, 5(2), 239-245. Recuperado de http://www.redalyc.org/pdf/461/46111507009.pdf

Rau, J. (2014). Papel ecológico de las aves rapaces: del mito a su conocimiento y conservación en Chile. Osorno: Gráfica Metropolitana.

Vanacker, V., Govers, G., Barros, S., Poesen, J., & Deckers, J. (2003). The effect of short-term socio-economic and demographic change on landuse dynamics and its corresponding geomorphic response with relation to water erosion in a tropical mountainous catchment, Ecuador. Landscape Ecology, 18(1), 1-15. doi: https://dx.doi.org/10.1023/A:1022902914221

Astudillo, P.X., & Siddons,D.C. (2013). Avifauna de Santa Ana délos Cuatro Rios de Cuenca, Ecuador. Cuenca: Editorial Don Bosco-Centro Gráfico Salesiano.

Fjeldsa, J., & Krabbe, N. (1990). Birds of the high Ande a manual to the birds of the temperate zone of the Andes and Patagonia, South America. DenmarkApollo Booksellers.

Bellocq, M. (2000). A review of the trophic ecology of the Barn Owl in Argentina. Journal of Raptor Research, 34(2), 108-119. Recuperado de https://sora.unm.edu/sites/default/files/journals/jrr/v034n02/p00108-p00119.pdf

Bó, M., Baladrón, A., & Biondi, L. (2007). Ecología trófica de Falconiformes yStrigiformes: tiempo de síntesis. Homero, 22 (2), 97-115. Recuperado de http://digital.bl.fcen.uba.ar/download/hornero/hornero_v022_n02_p097.pdf

Proudfoot, G. (2011). Owls of the World, 2nd ed. The Auk, 128(1), 187-189. doi: https://doi.org/10.1525/auk.2011.128.1.187

Thiollay, J.-M. (2001). Long-term changesof raptor populations in Northern Cameroon./. Raptor Res, 353(35), 173- 18. Recuperado de https://sora.unm.edu/sites/default/files/journals/jrr/v035n03/p00173-p00186.pdf

Venable, N. J. (1996). Barn Owl. En L. Graffious, & J. Phillips (Eds.), Birds of Prey (pp.34-35). West Virginia: West Virginia University.

Moreno, P. A. (2010). Mamíferos presentes en la dieta de la Lechuza de Campanario (Tyto alba) en Valdivia, provincia de Guayas, Ecuador./ranees en Ciencias e Ingenierías, 2(3), B87-B90.

Rocha, R., Ferreira, E., Leite, Y., Fonseca, C, & Costa, L. (2011). Small mammals in the diet of barn owls, Tyto alba (Aves: Strigiformes) along the mid- Araguaia river in central Brazil.Zoología (Curitiba), 28(6), 709-716. doi: https://dx.doi.org/10.1590/S1984-46702011000600003

Brito, J., Orellana-Vásquez, H., Cadena-Ortiz, H., Vargas, R., Pozo-Zamora, G.,&Curay, J. (2015). Mamíferos pequeños en la dieta de la lechuza Tyto alba (Strigiformes: Tytonidae) en dos localidades del occidente de Ecuador, con ampliación distribucional de Ichthyomys hydrobates (Rodentia: Cricetidae). Scielo, 55(19), 261-268. doi: http://dx.doi.org/10.1590/0031-1049.2015.55.19

Charpentier, A., & Martínez, J. (2007). Abundancia y Dieta de Tyto alba, la lechuza de campanario, en la ciudad de Cuenca (Tesis de Licenciatura). Universidad del Azuay, Cuenca.

Fernández de Córdova-Torres, J., & Nivelo, C. (2016). Guía de mamíferos de las zonas urbana y periurbana de Cuenca. Cuenca: Cuenca: Editorial Don Bosco- Centro Gráfico Salesiano.

Delgado, C, & Cataño-B., E. (2004). Diet of the Barn owl (Tyto alba) in the lowlands of Antioquia, Colombia. Ornitología Neotropical, 15,413-415.

Fuentes, L, Sequera, L, Poleo, C.,&Diaz,L. (2015). Composicióndeladietade/j4oa/taScopo//enhábitatsdeCalabozo, Venezuela. Investigación Agraria, 17(1), 46-53. doi: https://doi.org/10.18004/investig.agrar.2015.junio.46-53

Figueroa, R. A., Rau, J. R., Mayorga, S., Martínez, D. R., Corales, E.S., Mansi Ila, A., & Figueroa M, R. (2009). Rodent Prey of the Barn Owl Tyto alba and Short- Eared Owl Asia flammeus During Winter in Agricultural Lands in Southern Chile. Wildlife Biology, 15(2), 129-136. doi: https://dx.doi.org/10.2981/08-005

Llimona, F., Cahill, S., Tenes, A., Camps, D., Bonet-Arbolí, V, & Cabañeros, L. (2007). El estudio de los mamíferos en relación a la gestión de áreas periurbanas. El caso de la región metropolitana de Barcelona. Galemys, 19(n° especial), 215-234.

Ramirez-Chaves, H., Pérez, W., & Ramírez-Mosquera, J. (2008). Mamíferos presentes en el municipio de Popayán. bol. dent.mus.hist.nat, 12,65-89. Recuperado de http://www.scielo.org.co/pdf/bccm/v12n1/v12n1a05.pdf

Celleri, R., Willems, R, Buytaert, W., & Feyen, J. (2007). Space-time RainfalI Va riabi lity in the Paute Basin, Ecuadorian Andes. Hydrological Processes, 21(24), 3316-3327. doi: http://dx.doi.org/10.1002/hyp.6575.

Freile, J., Guevara, E. A., Pacheco, C, & Santander, I. (2015). Los Búhos de Ecuador. En P. Enriquez (Ed.), Los Búhos Neotropicales: Diversidad y Conservación (pp.331-353). Chiapas: El Colegio de la Frontera Sur.

Marti, C. D., Steenhof, K., Kochert, M. N., & Marks, J. S. (1993). Community Trophic Structure: The Roles of Diet, Body Size, and Activity Time in Vertebrate Predators. Oikos, 67(1), 6-18. doi: https://dx.doi.org/10.2307/3545090

Bonvicino, C. R., & Bezerra, A. M. R. (2003). Use of Regurgitated Pel lets of Barn Owl (Tyto alba) for Inventorying Small Mammals in the Cerrado of Central Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 38(1), 1-5. doi: https://dx.doi.org/10.1076/snfe.38.1.1.14030

Guimaraes, S., Fernandez-Jalvo,Y., Stoetzel, E., Gorge, 0., Bennett, E. A., Denys, C, & Geigl, E. M. (2016). Owl pellets: A wise DNA source for small mammal genetics. Journal of Zoology, 298(1), 64-74. doi: https://dx.doi.Org/10.1111/jzo.12285

Glue, D. E. (1967). Prey taken by the Barn Owl in England and Wales. Bird Study, 14(3), 169-183. doi: https://doi.org/10.1080/00063656709476160

Herrera, C. (1974). Regimen alimenticio de Tyto alba en España sudoccidental. Ardeola, 19. Recuperado de http://www.ardeola.org/files/1023.pdf

Carleton, M. D., & Musser, G. G. (1989). Systematic studies of oryzomyine rodents (Muridae, Sigmodontinae): a synops\sofM\aoryiomys. Bulletin of the AMNH, 191,1-83. Recuperado de http://hdl.handle.net/2246/953

Gaunt, W. A. (1995). The Development of the molar pattern of the mouse {Mus musculus). Acta anat, 24,249-268. doi: https://dx.d0i.0rg/W.l159/000141046

Patton, J. L., Pardiñas, U. F. J., & D'Elia, G. (Eds.). (2015). Mammals of South America, Vol.2. Rodents. Journal of Mammalogy, 97(1), 321-323. doi: https://doi.org/10.1093/jmammal/gyv164

Tirira, D. G. (2017). Mamlferos del Ecuador. Quito: Editorial Murciélago Blanco.

Weksler, M, & Percequillo, A. R. (2011). Key to the genera of the Tribe Oryzomyini (Rodentia: Cricetidae: Sigmodontinae). Mastozoologla Neotropical, 18(2), 281-292. Recuperado de http://www.redalyc.org/comocitar.oa?id=45722044010

Plug, C, & Plug, I. (1990). MNI Counts as Estimates of Species Abundance. The South African Archaeological Bulletin, 45(151), 53-57. doi: https://doi.org/10.2307/3887918

Manning, R.W., & Jones, J.K. (1990). Remainsof small mammals recovered from Barn Owl pellets from Crosby county, Texas. Texas Journal of Science, 42,311-312.

Herrera, C, & Jaksié, F. (1980). Feeding Ecology of the Barn Owl in Central Chile and Southern Spain: A Comparative Study. The Auk, 97(4), 760-767. Recuperado de http://www.jstor.org/stable/4085747

Zar, J. H. (1984). Biostatistical analysis. New Jersey: Prentice-Hall. Recuperado de https://openlibrary.org/books/0L3171690M/Biostatistical_analysis

Development Core Team. (2011). R: a language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: the R Foundation for Statistical Computing. Recuperado de http://www.R-project.org/

Núñez S., F.; Cisterna L., P. (1991).Roedores domésticos I. Caracterización morfológica conductual y sanitaria. Monografías de Medicina Veterinaria,13 (1).

Lobos, G., Ferres, M., & Palma, E. (2005). Presencia de los géneros invasores Mus y Rattus en áreas naturales de Chile: un riesgo ambiental y epidemiológico. Revista Chilena de Historia Natural, 78(1), 113-124. Recuperado de http://www.redalyc.org/pdf/3699/369944273008.pdf

Figueroa, R., Soraya, R., Stappung, C, Cerda, J., Hernaldo, C, & Pérez, S. (2001). La importancia de las aves rapaces y los carnívoros. En Roedores, Rapaces y Carnívoros en Aysen (pp.9). Gobierno Regional de Aysén: Servicio Agrícola y Ganadero. Recuperado de http://www.sag.cl/sites/default/files/roedores_rapaces_aysen.pdf

Buj, A. (1999). Los riesgos epidémicos actuales desde una perspectiva geográfica. Revista Electrónica de Geografía y Ciencias Sociales, 39. Recuperado de http://www.ub.edu/geocrit/sn-39.htm

Tamayo Uría, I., Cámara, J., & Escobar, F. (2013). Identificación ycartografiado defactoresde riesgo en la proliferación de rata de alcantarilla [Rattus norvegicus) en medio urbano. Rev salud ambient, 13(2),148-157.

Hernández-Muñoz, A., & Mancina, C. A. (2011). La dieta de la lechuza (Jyto alba) (Aves: Strigiformes) en hábitats naturales y antropogénicos de la región central de Cuba. Revista Mexicana de Bíodíversídad, 82(1), 217-226. Recuperado de http://www.scielo.org.mx/pdf/rmbiodiv/v82n1/v82n1a19.pdf

Gutiérrez, G. (1998). Estrategias deforrajeo. En R. Ardila, W. López, A.M. Pérez, R. Quiñones, & F. Reyes (Eds.), Manual de Análisis Experimental del Comportamiento (pp. 359-381). Madrid: Librería Nueva.

Información adicional

CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES: Bernarda Vásquez, Patricio Picón, Michelle Armijos y Cristina Vásquez concibieron la investiqación, desarrollaron la metodoloqía y realizaron el trabajo de campo. Bernarda Vásquez, Carlos Nivelo, Patricio Picón, Michelle Armijos y Cristina Vásquez realizaron la Identificación de los individuos. Bernarda Vásquez y Carlos Nivelo redacción del manuscrito. Pedro Astudillo y Bernarda Vásquez diseñaron el estudio, desarrollaron el modelo estadístico y ejecutaron los análisis, Pedro Astudillo reviso el contenido intelectual del manuscrito. Patricio Picón realizó las fotoqrafías.