En los altos Andes, los colibríes pueden reemplazar a los insectos como polinizadores efectivos para un importante número de especies vegetales [1]. Al parecer, las bajas temperaturas y los fuertes vientos recurrentes en estas elevaciones han promovido la polinización por colibríes, pues estos permanecen activos incluso en condiciones climáticas extremas [1]. Recientes descubrimientos plantean que en el Neotrópico, los colibríes no son las únicas aves que se desempañan como grupo polinizador [2].

La familia Melastomataceae presenta varios ejemplos de especies en las cuáles las aves actúan como polinizadoras en lugar de los insectos. En el género Neotropical Axinaea [3], que incluye más de 40 especies [4], se ha descubierto un novedoso mecanismo de polinización [5]. Aves que generalmente se alimentan de semillas e insectos, principalmente de las familias Thraupidae, Emberizidae y Fringillidae, están cumpliendo funciones de polinización para el género Axinaea, aunque solo existe información sobre la polinización de A. confusa, A. sclerophylla, A. affinis, A. macrophylla y A. costaricensis [2, 5].

Las flores de Axinaea son abiertas, están orientadas horizontalmente (Fig. 1 C) y tienen colores rosa o lila claros [2]. Todas estas características no corresponden con aquellas de las flores ornitófilas tradicionales [6]; Dellinger et al. [2] y Edwards [5] describen la morfología floral y el mecanismo de polinización del género Axinaea: El forrajeo de las aves en la flor comienza sobre una percha en las ramas de la misma planta, con una maniobra de picoteo constante sobre 10 apéndices bulbosos que contienen néctar en cada flor. Estos apéndices bulbosos están unidos al interior de la corola por filamentos y conectados con estambres tubulares (Fig. 1 B). Al presionar los apéndices bulbosos, escapa aire por el poro terminal de los estambres tubulares, pasando a través de las anteras, expulsando el polen por el conducto terminal de los estambres tubulares y dando paso a la secreción de gotas de néctar de color café claro. Este mecanismo permite una sola extracción de néctar de cada uno de los diez apéndices bulbosos. Una vez consumido este recurso, el polen expulsado se transporta en el pico, garganta y frente de las aves hacia otra flor, donde es depositado en el estigma que cuelga de la curvatura final del estilo y generalmente se extiende fuera de la corola (Fig. 1 A) [2, 5].

Figura 1

Ilustración del mecanismo de polinización de Axinaea merianiae (Melastomataceae). (A) Maniobra de forrajeo de un ave de la familia Thraupidae, picoteando los apéndices bulbosos; (B) un acercamiento a los filamentos sosteniendo los apéndices bulbosos que contienen néctar y están conectados a los estambres tubulares de A. merianiae que esparcen el polen sobre el ave. (C) Fotografía de la planta destacando los colores y estructuras florales de A. merianiae.

Para incrementar el conocimiento sobre la ecología reproductiva del género Axinaea, analizamos las características de su néctar, los visitantes florales y la época de floración de Axinaea merianiae. Los datos presentados fueron colectados en la Estación Científica El Gullán, parroquia Las Nieves, cantón Nabón, provincia del Azuay (3.330° S, 79.160° W, ca. 3000 m). Los datos de esta investigación provienen de un monitoreo mensual de la floración de la comunidad vegetal durante dos años consecutivos, empezando en Mayo 2015 hasta Septiembre 2016 en la Estación Científica El Gullán. Axinaea merianiae, es una especie arbustiva endémica del suroeste de los Andes Ecuatorianos [7], tiene una altura de 1,6 ± 0,27 m (1,2-2 m, n = 10) y presenta 81± 29 flores por planta (30-120 flores por planta, n = 10). Es una especie común en El Gullán, forma parte del matorral Andino y se la encuentra tanto en los bordes como al interior del matorral. En 2015 y 2016 se observó que la floración A. merianiae ocurre desde Agosto hasta Octubre, aunque existieron plantas floreciendo de forma asincrónica en otros meses.

Durante el 2015, en seis meses consecutivos desde Mayo hasta Septiembre, se completaron 180 horas de observación de interacciones de forrajeo entre la comunidad de aves y los recursos ostentados por la comunidad vegetal. Se registraron a cinco especies de aves alimentándose del néctar de Axinaea merianiae: Anisognathus igniventris, Atlapetes latinuchus, Coeligena iris, Diglossa cyanea, y Tangara vassorii. De estas especies, únicamente D. cyanea había sido registrada en interacción con el género Axinaea [2]. Nuestra observación de C. iris alimentándose en A. merianiae con picoteos durante el vuelo, y la evidencia de polen de Axinaea macrophyla transportado por nueve especies de colibríes [8], confirma que también los colibríes (familia Trochillidae) usan el recurso néctar de Axinaea. Estos resultados elevan a diez el número de especies de aves observadas alimentándose del género Axinaea, y demuestran que además de Thraupidae y Fringillidae [2], también las aves de las familias Emberizidae y Trochillidae están aprovechando este recurso y probablemente contribuyendo en la polinización de este género. Es importante destacar que el 60% de especies observadas interactuando con Axinaea pertenecen a los géneros de la familia Thraupidae: Anisognathus, Diglossa, Iridosornis y Tangara.

Los tejidos de los apéndices bulbosos que contienen el néctar en las flores de Axinaea han demostrado tener altos valores energéticos, y ser consumidos por las aves a manera de frutos [2]. Sin embargo, las características del néctar contenido dentro de los apéndices aún no han sido reportadas. Durante las floraciones de 2015 y 2016 con la ayuda de tubos capilares se extrajo el néctar de los diez apéndices bulbosos de 70 flores en 24 plantas. Se midió la concentración de azucares con un refractómetro manual calibrado [9]. En total se colectó 1849,30 µl de néctar, obteniendo un volumen por flor de 26,4 ± 15,25 µl (3,2– 58,4 µl, n = 70). La concentración azucares fue de 11,657 ± 5,39% w/w (1–31,5% w/w, n = 70), equivalente a 121,24 mg de azúcar por ml de néctar. Una flor promedio tendría 3,2 mg de azúcar, y una planta 249,6 mg de azúcar en el néctar de todas sus flores. Estos resultados indican que Axinaea merianiae oferta mayor volumen de néctar que 24 especies de plantas de la región que son utilizadas por colibríes (con un promedio de 7,7 µl) [9] y que 46 especies utilizadas por colibríes en los Andes Colombianos (con promedio de 12,6 µl) [8]. A pesar de los altos volúmenes, la concentración de azúcar del néctar se mantiene similar a aquella de otras especies que ofertan néctar a colibríes [6, 8, 9].

En el caso particular de Axinaea merianiae, la flor se vuelve senescente una vez que se han consumido todos los apéndices bulbosos y se da paso al fructificación. Sus semillas son transportadas por el viento o caen cerca de la planta madre, y germinan fácilmente al cabo de algunas semanas (A. Crespo datos sin publicar). Esto sugiere que A. merianiae es una planta pionera, al igual que otras especies de este género [10]. Estas características plantean que A. merianiae sería una especie valiosa para planes de restauración de los altos Andes, ya que los recursos de sus flores podrían atraer aves que cumplen distintas funciones (polinización y dispersión de semillas) durante la floración, dinamizando así procesos ecológicos.

Axinaea merianiae no presenta las características florales que tradicionalmente se consideran en estudios de polinización ornitófila [6, 8, 9]. Al contrario, esta planta está utilizando aves dispersoras de semillas en su estrategia de polinización [2, 5], probablemente aprovechando las ventajas de las aves sobre los insectos en las condiciones ambientales rigurosas de los Andes [1, 2]. Estos recientes descubrimientos demuestran que todavía falta mucho por conocer en cuanto a las funciones de las aves y sus interacciones en los altos Andes, información con alto valor para la conservación de la biodiversidad.

Agradecimientos

Agradecemos a Jacinto Guillén del Decanato de Investigaciones de la Universidad del Azuay por financiar esta investigación, y al Ministerio del Ambiente por otorgar las autorizaciones de Investigación Científica: 075-15ICFlORAYFAUNA-DPAA/MA durante el año 2015 y 095-2016-DPMA/MA durante el año 2016. También agradecimos a Karla Pintado Ch. por su ilustración, a nuestras colegas Anusha Shankar y Andrea Nieto, así como a Antonio Crespo por sus contribuciones en esta investigación y a los estudiantes de la Universidad del Azuay: Gabriela Aguilar, Andrés Barnuevo, Paola Fajardo y Dalma Orellana quienes colaboraron en la toma de datos. También queremos agradecer a dos revisores anónimos por su revisión crítica y sus valiosos comentarios.

Referencias

Cruden, R.W. (1972). Pollinators in high-elevation ecosystems: relative effectiveness of birds and bees. Science, 176(4042), 1439-1440. DOI: http://dx.doi.org/10.1126/science.176.4042.1439

Dellinger, A.S., Penneys, D.S., Staedler, Y.M., Fragner, L., Weckwerth, W., & Schönenberger, J. (2014). A specialized bird pollination system with a bellows mechanism for pollen transfer and staminal food body rewards. Current Biology, 24(14), 1615-1619. doi: http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2014.05.056

Renner, S.S. (1993). Phylogeny and classification of the Melastomataceae and Memecylaceae. Nordic Journal of Botany, 13(5), 519-540. doi: http://dx.doi.org/10.1111/j.1756-1051.1993.tb00096.x

Bussmann, R.W., & Paniagua, N. Y. (2012). Axinaea ninakurorum (Melastomataceae)- a new species from the northern Peruvian Merianae hotspot. Arnaldoa, 19(1), 23-27. http://s3.amazonaws.com/academia.edu.documents/38650263/Arnaldoa_191- Final_-_Axinaea_ninakurorum.pdfAWSAccessKeyId=AKIAJ56TQJRTWSMTNPEA&Expires=1473875081&Signature=wwJJcbFPY2UKprgBT6OytlycYxA%3D&response-content-disposition=inline%3B%20filename%3DAxinaea_ninakurorum_Melastomataceae_a_ne.pdf

Edwards, J. (2014). Coevolution: Puff Pollination in Tropical Flowers. Current Biology, 24(14), R649-R651. doi: http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2014.06.020

Wolff, D. (2006). Nectar sugar composition and volumes of 47 species of Gentianales from a southern Ecuadorian montane forest. Annals of Botany, 97(5), 767-777. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/aob/mcl033

Cotton, E., & Pitman, N. (2004). Axinaea merianiae. The IUCN Red List of Threatened Species 2004: e.T38104A10097272. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2004.RLTS.T38104A10097272.en

Gutiérrez-Zamora, A. (2008). Las interacciones ecológicas y estructura de una comunidad altoandina de colibríes y flores en la cordillera oriental de Colombia. Ornitología Colombiana, 7, 17-42. http://asociacioncolombianadeornitologia.org/wp-content/uploads/revista/oc7/gutierrez.pdf

Tinoco, B.A., Graham, C.H., Aguilar, J.M., & Schleuning, M. (2016). Effects of hummingbird morphology on specialization in pollination networks vary with resource availability. Oikos. doi: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.j860v

Cantillo Higuera, E.E., Castiblanco Gutiérrez, V., Pinilla Mondragón, D.F., & Alvarado, C.L. (2008). Characterizing and valuing of regeneration potential of the seed germination bank at the Carpatos forest reserve (Guasca, Cundinamarca). Colombia Forestal, 11(1), 45-70. doi: http://dx.doi.org/10.14483/udistrital.jour.colomb.for.2008.1.a04