INTRODUCCIÓN

La parasitosis en aves silvestres constituye un área de estudio de vital importancia dentro de la ecología y de la salud animal. Esta puede ser producida por diferentes agentes parasitarios tales como: nematodos, cestodos, trematodos y distintos tipos de protozoarios que pueden afectar la salud, el comportamiento y la dinámica de las poblaciones de aves. Los parásitos, que van desde protozoos microscópicos hasta gusanos macroscópicos, pueden influir en la supervivencia y en el éxito reproductivo de las aves [1]. Las aves acuáticas silvestres son organismos propensos a infestarse de manera natural por una gran diversidad de parásitos gastrointestinales que las afectan [1,2]. Estos organismos pueden ser adquiridos de forma directa por el consumo de alimento contaminado con formas infestantes [3], por contacto continuo con los elementos del medio, o indirectamente a través de hospedadores intermediarios [4]. El grado de parasitismo suele depender de factores biológicos como edad, sexo, condición fisiológica (madurez) del individuo y de los factores asociados al hábitat [5]. Actualmente se ha determinado que ciertas aves migratorias, con hábitos gregarios, son portadoras y posibles diseminadoras de una gran diversidad de patógenos como parásitos, virus y bacterias; un ejemplo claro de esto es la presencia en el Pato Triguero (Anas platyrhynchos diazi), del altiplano zacatecano de México, de Echinostomum revolutum, Capillaria sp. y Polymorphus ondatrae [6,7].

Estudios previos han evidenciado interacciones parasitarias de las aves costeras en diferentes niveles de la cadena trófica que incluyen peces [8] y crustáceos decápodos [9] que son hospedadores de una diversidad de helmintos (ej. digeneos, nemátodos y céstodos). Estos organismos, a su vez, constituyen el alimento principal de las aves como en el caso del Piquero de Patas Azules (Sula nebouxii) y otras aves de la familia Ardeidae [10]. A nivel regional existen importantes estudios sobre las diferentes parasitosis en aves silvestres acuáticas y terrestres que incluyen varios géneros [11,12,13] y especies en particular [14,15,16].

En contraste, en el Ecuador existen pocas aproximaciones al estudio de los endoparásitos de las aves de los hábitats acuáticos continentales, no obstante, importantes resultados han sido publicados sobre especies de ambientes particulares como las islas Galápagos [17,18] y ambientes urbanos [19]. En la laguna Yahuarcocha se han realizado estudios orientados a determinar: las tendencias temporales en las poblaciones aviares silvestres [20,21], los indicadores limnológicos, los niveles de eutrofización [22,23,24,25] y los efectos de ésta sobre los peces [26]. Sin embargo, se observa un vacío en el estudio de otros agentes como los microorganismos asociados a la fauna silvestre. En este contexto, el objetivo principal del estudio fue determinar y caracterizar los parásitos gastrointestinales de las aves comunes de laguna Yahuarcocha.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación y características del sitio de estudio

La laguna de Yahuarcocha está situada en el norte del Ecuador, en la provincia de Imbabura; geográficamente se ubica entre 00º 22’ 300 N y 78º 06’ 100 O a una altitud de 2 192 m s.n.m. Presenta una temperatura anual media de 20 a 25 °C [26], con una superficie 230 hectáreas, un máximo de 7.9 metros (m) de profundidad y 12.7 millones de metros cúbicos (m³) de agua [25]. La laguna se encuentra en un proceso acelerado de eutrofización promovido por la colonización de cianobacterias del género Cylindrospermopsis sp. y los altos valores de conductividad y alcalinidad [23].

En la laguna existen aproximadamente 19 especies de aves acuáticas, donde la especie predominante es la Focha Andina (Fulica ardesiaca), y el Cormorán Neotropical (Phalacrocorax brasilianus) [22]. La vegetación superficial está dominada por la Totora (Scirpus californicus) y la vegetación acuática por Potamogeton pusillus [26]. La fauna íctica está compuesta por especies introducidas como: el pez cola de espada (Xiphophorus hellerii), el pez Guppy (Poecilia reticulata), la carpa común (Carassius auratus) y la Tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) [27].

Método de muestreo

La colecta de muestra fecal por especie se realizó en marzo del 2018 en cuatro días con un esfuerzo total de 12 horas (3h/jornada). La captura de las aves se realizó a través de un método combinado de trampas de red, distracción lumínica nocturna [28], y captura manual directa en los dormideros con el uso de un bote acuático entre las 20h00 a 23h00. Las aves capturadas fueron colocadas en jaulas tipo huacal hasta ser examinadas

y manipuladas. Cada individuo fue marcado con un anillo auxiliar de color previo a la liberación para evitar el doble muestreo. Las heces de todas las aves fueron colectadas de forma individual (3-5 g) en el sitio de estudio en la jaula de descanso por defecación espontánea en un tiempo máximo de 10 minutos, y no se administró ningún tipo de fármaco para la obtención de las muestras. Previo a la liberación de los individuos en los sitios de captura, se realizó un examen físico externo a cada ave para asegurar su bienestar. Ningún ave tuvo signos de traumatismos externos o visibles al momento de la examinación y posterior liberación.

Métodos de diagnóstico y cuantificación

Para la identificación y cuantificación de parásitos gastrointestinales se obtuvo una muestra de heces de al menos 4 g, de los cuales se utilizó al menos 1 g para la técnica directa o frotis fecal fresco y 3 gramos para la cuantificación parasitaria por la Técnica de McMaster [29,30,31,32]. Para realizar el frotis fecal fresco se colocaron por separado una gota de solución salina (0,85 %) y una gota de solución de Lugol (4 %) en un portaobjetos. Colocamos una pequeña cantidad de heces, la mezclamos de forma independiente con cada gota y cubrimos la muestra con un cubreobjetos. Los portaobjetos con el frotis fecal fresco se llevaron al microscopio y se examinaron con un aumento total de 100x y 400x para verificar las especies parasitarias [33].

Para el procesamiento de muestras fecales mediante el método McMaster preparamos una suspensión de heces (2 gramos) con 28 ml de solución de flotación SF5 - solución Sheater (454 g NaCl + 355 ml de agua + 6 ml de formaldehído, gravedad específica 1,25 mg/dl) para cada muestra. Homogeneizamos cuidadosamente la muestra fecal durante aproximadamente 30 segundos (dependiendo de la consistencia de la muestra) mezclándola con una espátula de madera, y pasándola por un colador. Utilizando una pipeta Pasteur, en un ángulo de 45 grados, trasladamos la solución obtenida previamente a cada una de las cámaras. Dejamos que los huevos floten 5 minutos y se peguen a la rejilla. Luego miramos bajo el microscopio; el valor total de huevos de cada cámara fueron sumados y multiplicados por un factor de cincuenta (50) para obtener el número de huevos por gramo de heces (HPG) o de ooquistes por gramo de heces (OPG) [34].

Análisis estadístico

Todos los datos se ingresaron en un archivo de Excel (Microsoft 2010). El análisis estadístico se realizó utilizando la versión R-4.2.3. Las especies de aves se trataron como variables categóricas y se presentaron como frecuencias y porcentajes. Cada muestra fue procesada por cada método diagnóstico; la muestra que resultó positiva con cualquiera de los métodos se consideró como verdadero positivo. La variable de respuesta para el modelo de prevalencia de parásitos gastrointestinales comprendía la ausencia o presencia de cualquier género de parásito dentro de cada huésped; la intensidad de la infección se determinó como el número de huevos/ooquiste por gramo de heces; y la coinfección como el número de huevos/ooquistes combinados dentro de cada individuo o de cada individuo infectado. La intensidad de infección fue evaluada considerando los rangos de estimación propuestos por Sabatini et, al. [34]. siendo: leve (< 200 HPG/OPG), moderada (> 200-800 HPG/OPG), y alta (> 800 HPG/OPG).

Resultados

El total de aves capturadas fue 48, de las cuales: el Cormorán neotropical (17/48), Gallinula chloropus (5/48), Oxyura jamaicensis (5/48), Fulica ardesica (18/48) y Bulbucus ibis (3/48). La prevalencia fue del 48 % (23/48), con al menos un género parasitario. Por especie, la mayor prevalencia corresponde a la Gallineta común 60 % (3/5); seguido de la Focha andina 50 % (9/18), el Cormorán Neotropical 47 % (8/17), el Pato rojizo andino 40 % (2/5) y la Garza bueyera 33 % (1/3) (Tabla 1, Figura 1). Se identificaron cuatro géneros de parásitos; dos a nivel de especie agrupados en tres familias: Ascarididae; Trichinellidae, Eimeriidae (Figura 2)

Tabla 1. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en cinco especies de aves de acuáticas de la laguna Yahuarcocha, Imbabura.

Hospedador

Figura 1. Prevalencia de parásitos gastrointestinales en cinco especies de aves acuáticas de la laguna Yahuracocha, Imbabura, Ecuador.

Figura 2. Identificación microscópica (40 x) de endoparásitos en aves acuáticas de la laguna Yahuacorcha,

Imbabura, Ecuador: (A) Ascaridia galli (FC-Y-40); (B) Capillaria spp. (COR-Y-2); (C) Eimeria spp (FC-Y-14); (D) Heterakis gallinarum (COR-Y-29)

Con respecto a la frecuencia; Eimeriasp. (17/23) estuvo presente en las cinco especies hospedadoras con valores de: 35 % (6/17) en la Focha andina, 29 % (5/17) en Cormorán neotropical, y porcentajes más bajos estimados en los tres restantes. Así mismo, A. galli estuvo presente en tres de las cinco especies hospedadoras con 43 % (3/7) tanto en el Cormorán neotropical, como en la Focha andina, y 14,3 % (1/7) en el Pato rojizo andino (Figura 2).

Heterakis gallinarum tuvo un rango de frecuencia de 25 % a 50 % en tres especies hospedadores: 50 % (2/4) en el Cormorán neotropical y 25 % (1/4) en Focha andina y Gallineta común.; finalmente Capillaria sp. obtuvo 50 % (1/2) en el Cormorán neotropical y en la Focha andina. Adicionalmente, se presentaron infecciones mixtas en siete individuos de cuatro especies, excepto en la Garza bueyera. Las infecciones mixtas identificadas fueron: A. galli + Capillaria sp. (1/7), Heterakies sp. + Eimeria spp. (3/7), Capillaria sp. + Eimeria spp (1/7), A. galli + Eimeria spp. (2/7) (Tabla 2).

Tabla 2. Frecuencia de parasitismo e infecciones mixtas de parásitos gastrointestinales en cinco especies de aves acuáticas de la laguna de Yahuarcocha, Imbabura.

Con respecto a la intensidad de infestación, las aves presentaron valores promedio de 271 (±74) huevos por gramo de heces (HPG) de A. galli; 275(±98) HPG de H. gallinarum; 125 (±25) HPG de Capillaria sp. y de 236 (±139) ooquistes por gramo (OPG) de Eimeria spp. Las cinco especies hospedadoras presentaron un nivel de infestación de leve (<200 HPG) a moderada (>200-800 HPG/OPG). Para Eimeria spp., el Pato rojizo andino obtuvo el mayor número de ooquistes (600 OPG). Por el contrario, observamos que la parasitosis producida por A. galli fue moderada en la Focha andina (600 HPG), leve para el Pato rojizo andino (150 HPG) y el Cormorán neotropical (200 HPG). H. gallinarum tuvo infestación moderada en la Gallineta común (400 HPG), mientras que, en la Focha andina y en el Cormorán neotropical, la parasitosis fue leve (200 HPG). Capillaria sp. se presentó en dos especies con infestación leve: Cormorán neotropical (100 HPG) y Focha andina (150 HPG) (Tabla 3).

Tabla 3. Intensidad de infestación (HPG/OPG) de parásitos gastrointestinales en cinco especies de aves silvestres en la laguna de Yahuarcocha.

DISCUSIÓN

En este estudio se identificaron cuatro géneros de parásitos en cinco especies de aves silvestres. Géneros de parásitos como A. galli y H. gallinarum han sido descritas en estudios previos en aves de la especie F. ardesiaca [32]; adicionalmente, se conoce que en la zona de los trópicos los parásitos de este género, así como otros del género Capillaria sp. son diagnosticados con mucha frecuencia en aves de la familia gallinácea [33,34]. Por el contrario, parásitos del género Eimeria spp. pueden presentar una amplia diversificación según el hospedador, ya sean estas: aves silvestres de ambientes acuáticos, como el Cormorán de doble cresta (Phalacrocorax auritus) hospedador de Eimeria auritusi; aves terrestres como el Gallipavos (Meleagris gallopavo silvestris) hospedador de E. gallopavonis [35,36]; o aves de producción donde puede encontrarse al menos siete especies del género Eimeria spp. [37,38].

Nuestros resultados muestran que el género Eimeria spp. fue el parásito con mayor prevalencia dentro de las cinco especies hospedadoras, con un rango de variación desde el 20 % hasta el 60% de prevalencia. Un valor de prevalencia mayor (96 %) ha sido determinado en aves silvestres en sistemas de cautiverio [39]. Este hallazgo puede considerarse esperado, considerando que el género Eimeria es muydiverso entre localidades, formas de producción [40] y hospedadores. Por ejemplo, se han citado algunos géneros que son capaces de producir coccidiosis en aves comerciales; entre ellas: Eimeria brunetti, Eimeria necatrix y Eimeria tenella [41]. Adicionalmente, se ha determinado coccidiosis severa y moderada en la Grulla trompetera (Grus americana) producida por Eimeria gruis y Eimeria reichenowi [42] y una posible mortalidad en Cormoranes de doble cresta producido por Eimeria auritusi [43].

Por otro lado, observamos que las especies A. galli, H. gallinarum y el género Capillaria spp. afectaron en menor proporción a los hospedadores estudiados, estando ausentes en algunos de ellos; las especies de este género de parásito afecta tanto a aves de hábitos acuáticos (Podiceps major) como a aves terrestres (Columbia livia) [44,45].

La presencia de las especies del género Capillaria spp. descritos en el presente estudio tiene concordancia con los resultados de los estudios realizados por Padilla-Aguilar et al. en aves acuáticas, que incluyen dos géneros de hospedador de este estudio (Fulica americana y Oxyura jamaicenses) [46]. Sin embargo, a nivel de diversidad de parásitos, nuestros hallazgos contrastan con el estudio en mención, ya que no identificamos otras familias parasitarias como la Tremátoda y Acantocephala [46].

Si bien es cierto que este estudio muestra una estimación de la carga parasitaria en los hospedadores, es necesario aclarar las limitaciones de las técnicas utilizadas; principalmente para la identificación y el conteo por el método de McMaster, ya que, autores como Sabatini, et al. y Paras, et al. [34,47], manifiestan que esta puede ser reemplazada por el método de Wisconsin o el método de Mini-FLOTAC que incrementan la probabilidad de un mayor conteo de HPG u OPG.

Entender la dinámica parasitaria de las aves acuáticas involucra otros factores tales como: los hábitos alimenticios, los movimientos de las aves, las interacciones interespecíficas, y los factores de hábitat tal que la calidad de agua y la producción del ecosistema [48]; variables no analizadas en este estudio y que proporcionarían nuevas rutas para explicar el estado y la salud de las especies aviares y su hábitat.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Héctor Cadena por la revisión al manuscrito. A la Dirección de Investigación de la Universidad Central por el financiamiento (Proyecto DGI 42). Al Ministerio del Ambiente por los permisos de investigación de la provincia de Imbabura No. 11-2016-1898-IC-FAU-FLO-DPAI/MAE). A la estación de bomberos de Yahuarcocha por el apoyo logístico en terreno. A Dana Luzuriaga y Edwin Reyes por la asistencia durante el trabajo de campo.

CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES

N. Luzuriaga gestionó la adquisición de los fondos, la investigación, la conceptualización y la escritura del primer original; F. Pazmiño realizó la revisión y análisis estadístico; I. Flores, K. Mena y N. Reyes realizaron la metodología, el análisis de muestras y la revisión de resultados; L. Cedeño realizó la revisión del contenido y el trabajo en campo; A. LuzuriagaNeira realizó la revisión del contenido teórico y colaboró en los trabajos de muestreo.

CONFLICTO DE INTERÉS

Los autores declaran no tener conflictos de interés sobre esta investigación.

Agradecimientos

Agradecemos a Héctor Cadena por la revisión al manuscrito. A la Dirección de Investigación de la Universidad Central por el financiamiento (Proyecto DGI 42). Al Ministerio del Ambiente por los permisos de investigación de la provincia de Imbabura No. 11-2016-1898-IC-FAU-FLO-DPAI/MAE). A la estación de bomberos de Yahuarcocha por el apoyo logístico en terreno. A Dana Luzuriaga y Edwin Reyes por la asistencia durante el trabajo de campo.

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