Ciencias Biológicas y Ambientales

Primer registro de Ochoterenella sp. (Nematoda: Onchoceridae) en Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) del noroccidente de Ecuador

First record of Ochoterenella sp. (Nematoda: Onchocercidae) on Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) from northwestern Ecuador

http://orcid.org/0000-0001-7828-8698 Carolina Reyes-Puig
División de Herpetología, Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales, Instituto Nacional de Biodiversidad, Ecuador
María Belén Trujillo T.
Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Ecuador
Andrea Echeverría Torres
Universidad Politécnica Salesiana,, Ecuador

Primer registro de Ochoterenella sp. (Nematoda: Onchoceridae) en Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) del noroccidente de Ecuador

ACI Avances en Ciencias e Ingenierías, vol. 8, 2015

Universidad San Francisco de Quito

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Recepción: 04 Marzo 2016

Aprobación: 15 Noviembre 2016

Resumen: Reportamos el primer registro de parasitismo del nematodo Ochoterenella Caballero, 1944 en el sapo Rhinella horribilis. Un espécimen de Ochoterenella sp. fue encontrado en la cavidad abdominal, adherido a la pared inferior del estómago, de un R. horribilis. Los especímenes fueron colectados en Tobar Donoso, provincia de Carchi, noroccidente de Ecuador.

Palabras clave: Parasitismo, helmintos, sapo de la caña, Tobar Donoso, Bufonidae.

Abstract: We report the first record of parasitism by the nematode Ochoterenella Caballero, 1944 on the giant toad Rhinella horribilis for Ecuador. A specimen of Ochoterenella sp. was found in the abdominal cavity, adhered to the bottom wall of the stomach, of a R. horribilis. Specimens were collected at Tobar Donoso, province of Carchi, northwestern Ecuador.

Keywords: Parasitism, helminths, cane toad, Tobar Donoso, Bufonidae.

Ecuador es uno de los países del neotrópico con una alta diversidad de anfibios [1-2]. Sin embargo, la información sobre los patógenos que parasitan a este grupo de vertebrados es limitada [3-6]. Bacterias, hongos, protozoos y helmintos son los principales organismos conocidos por parasitar a diferentes especies de anfibios [6]. Por otro lado, la mayoría de estudios que abordan esta temática en Centroamérica y Sudamérica han sido desarrollados en México, Costa Rica, Guatemala, Brasil y Argentina [6-10]. Los parásitos de anfibios reconocidos en estas regiones corresponden principalmente a helmintos (p. ej., trematodos, nematodos), bacterias (p. ej., Salmonella, Leptospira), parásitos artrópodos y ectoparásitos (p. ej., Amblyomrna, Hannemania) [6-8].

Los helmintos son invertebrados caracterizados por presentar cuerpos elongados, aplanados o redondeados; su forma anatómica es reminiscente a la de un gusano. Parasitan a una gran diversidad de organismos [11] y pueden sobrevivir por largos períodos de tiempo parasitando al hospedero sin causar efectos mortales [12]. Los parásitos helmintos constituyen el grupo con mayor número de reportes en anfibios en Latinoamérica: abarcan aproximadamente 289 especies registradas en 186 hospederos [10], de los cuales 45 corresponden primordialmente a anuros que ocupan hábitats de la cuenca amazónica de Brasil, Perú y Ecuador [1-2, 10]. Los helmintos documentados para Ecuador incluyen 21 especies [3-5,10]; las ranas de los géneros Rhinella y Leptodactylus son los hospederos más frecuentes [10]. El estudio de helmintos nematodos (es decir, helmintos con cuerpos redondeados) [11] en anfibios ha reflejado una alta especialización de los parásitos a ciertas regiones anatómicas: así, los géneros Aplectana y Cylindrotaenia se especializan en parasitar los intestinos de sus hospederos [4, 13-17]; Ochoterenella, por otro lado, parasita la cavidad corporal [13, 18-24]; mientras que Rhabdias afecta particularmente a los pulmones [13, 15].

Existen algunas investigaciones sobre los nematodos que parasitan a los sapos de la familia Bufonidae [3-6, 10, 13-24]. El género de filarias Ochoterenella [25] es el grupo predominante en la infección de la cavidad corporal de esta familia de anuros (Tabla 1). Actualmente se conocen 15 especies de la familia Onchocercidae reportadas a lo largo de la región neotropical: México, Guatemala, Costa Rica, Colombia, Ecuador, Perú, Brasil, Paraguay y Jamaica [10, 26]. El género Ochoterenella está especializado en parasitar la cavidad corporal: se adhiere a las paredes del estómago y de los intestinos y causa aponeurosis muscular por el desarrollo de una membrana blanquecina que envuelve al músculo. Este tipo de filaria no ocasiona la muerte del anfibio [27]. La mayor parte de reportes de Ochoterenella han sido registrados en el huésped Rhinella marina [13, 18-24]. Sin embargo, es importante mencionar que no fue sino hasta el presente año cuando se redefinió a las poblaciones de Centroamérica y del occidente de los Andes como R. horribilis, y a las poblaciones orientales como R. marina [28]. De ese modo, la mayor parte de reportes corresponden a Ochoterenella en R. horribilis [18-24], y en menor proporción a R. marina [6, 10, 13]. En Ecuador se ha reportado la presencia de este género de nematodo en la rana lanceolada común Hypsiboas lanciformis [5]; no obstante, no se ha registrado a este parásito en otro anuro dentro del territorio ecuatoriano. En esta publicación presentamos el primer registro para Ecuador de Ochoterenella sp. parasitando al sapo Rhinella horribilis, en el noroccidente del país.

Los especímenes aquí reportados se encuentran depositados en la División de Herpetología (DHMECN) y en la Sección de Invertebrados (MECN-SIN) del Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales del Instituto Nacional de Biodiversidad. El espécimen de Rhinella horribilis fue preservado en etanol al 75%, y el de Ochoterenella, luego de ser extraído, fue depositado en un microtubo con etanol al 75%.

Una filaria hembra de Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001, 20,3 mm de largo, Fig. 2-3) se encontró adherida a la pared inferior del estómago de una hembra adulta de Rhinella horribilis; se observó aponeurosis. El ejemplar de Rhinella (DHMECN 6766, 85,6 mm de longitud corporal) fue recolectado en la localidad de Tobar Donoso, a orillas del río San Juan (1.183267° N, –78.492272° W, 106 m. s. n. m.), cantón Tulcán, provincia de Carchi, durante el mes de julio del 2009. Adicionalmente, dos especímenes de R. horribilis de la misma localidad fueron examinados, pero ninguno reveló la presencia de Ochoterenella.

La determinación taxonómica como Ochoterenella sp. se consiguió a través de la identificación de las características principales del género: presencia de un par de estructuras cuticularizadas a manera de “solapas” laterales paraestomales en la región cefálica; ausencia de alae caudal y lateral; una placa cefálica más larga lateralmente que dorsoventralmente; cuatro pares de papilas, cada una compuesta por una porción basal dilatada y una distal delgada; cutícula corporal, excepto en los extremos, con bandas anulares de protuberancias pequeñas, orientadas longitudinalmente, y usualmente de apariencia bacilar; y microfilaria envainada [22, 25]. Aunque no fue posible la identificación del nematodo a nivel de especie, Ochoterenella digiticauda podría ser la más similar por el tamaño y la disposición de las protuberancias cuticulares en el cuerpo [22]. Además, es la especie reportada para Ecuador en otros anuros y en poblaciones de R. horribilis de Colombia [5, 20].

Tabla 1.
Nematodos que parasitan a Rhinella marina y R. horribilis
Especie Hospedero Sitio de infección Distribución Referencia
Acanthocephalus correalimai Rhinella marina Intestino delgado Brasil [6]
Aplectana membranosa Intestino y recto Brasil, Ecuador y Guyana [29]
Aplectana sp. Intestino Brasil [30]
Aplectana vellardi Estómago e intestino Brasil [31]
Capillaria sp. Cavidad corporal e intestino grueso Brasil y Perú [29]
Catadiscus cohni Intestino grueso Brasil [32]
Choledocystus elegans Vesícula biliar, intestino delgado, páncreas Brasil [32]
Choledocystus hepaticus R. marina o R. horribilis Vesícula biliar Sudamérica [6]
Creptotrema lynch R. horribilis Intestino delgado Colombia [33]
Cylindrotaenia americana R. marina Intestino delgado Brasil, Colombia, Paraguay y Perú [13, 33]
Falcaustra mascula Intestino grueso y delgado Brasil, Argentina y Paraguay [34, 31]
Filaria sp. Cavidad corporal Guyana [6]
Foleyella vellardi Cavidad corporal Brasil [35]
Glypthelmins linguatula Intestino delgado Brasil [32]
Glypthelmins palmipedis Intestino delgado y estómago Brasil [32, 36-37]
Glypthelmins robustus R. horribilis Intestino delgado Colombia [33]
Glypthelmins vesicalis R. marina - Brasil [6, 36]
Gorgoderina cryptorchis Vesícula biliar Brasil [32]
Icosiella neglecta R. marina o R. horribilis - Argentina y Venezuela [38-39]
Lanfrediella amphicirrus R. marina Intestino delgado Brasil [40]
Mesocoelium incognitum Intestino delgado Brasil [36]
Mesocoelium monas Intestino delgado Brasil [32, 37]
Mesocoelium sociale R. marina o R. horribilis Intestino delgado Colombia [6]
Mesocoelium sp. R. marina Intestino delgado Brasil y Colombia [6, 41]
Mesocoelium travassosi Intestino delgado Brasil [36]
Mesocoelium waltoni Intestino delgado Brasil [6]
Microfilaria sp. R. marina o R. horribilis Sangre Colombia [6]
Ochoterenella albareti R. marina Cavidad corporal Guyana [6]
Ochoterenella caballeroi R. horribilis Cavidad corporal México y Costa Rica [18]
Ochoterenella chiapiensis Cavidad corporal México y Guatemala [19]
Ochoterenella complicata Retroperitoneo y mesenterio Colombia [20]
Ochoterenella convoluta R. marina Cavidad corporal Brasil [31]
Ochoterenella digiticauda R. marina o R. horribilis Cavidad corporal México, Guatemala, Costa Rica, Colombia y Brasil [21-23, 31, 42, 43]
Ochoterenella dufourae R. marina Cavidad corporal Guayana [6]
Ochoterenella guyanensis Cavidad corporal Guyana [6]
Ocholerenella oumari Cavidad corporal Guayana [6]
Ocholerenella royi Cavidad corporal Guayana [6]
Ochoterenella vellardi Cavidad corporal Brasil y Perú [31]
Ophiotaenia bonariensis - Brasil [33]
Oswaldocruzia albareti Intestino delgado Guyana y Ecuador [44]
Oswaldocruzia belenensis Intestino delgado Brasil [45]
Oswaldocruzia lopesi Estómago e intestino Brasil y Perú [29]
Oswaldocruzia mazzai Intestino grueso y delgado Guyana, Brasil y Ecuador [14]
Oswaldocruzia proencai Intestino Brasil y Perú [29, 38]
Oswaldocruzia sp. Intestino Guyana y Brasil [29, 31]
Oswaldocruzia subauricularis Intestino Ecuador y Brasil [3, 35, 42]
Oxyascaris similis Intestino Brasil [46-47]
Oxyascaris sp. Intestino Brasil [30]
Paraoxyascaris travassosi Intestino delgado Brasil [43]
Parapseudopolystoma cerrocoloradensis R. marina o R. horribilis Vejiga urinaria Venezuela [6]
Physaloptera sp. R. marina Estómago Brasil y Perú [29-30]
Plagiorchis hepaticus - Brasil [36]
Rhabdias fuelleborni Pulmones Brasil [31]
Rhabdias paraensis Pulmones Brasil [48]
Rhabdias sp. Pulmones Argentina y Brasil [31, 37]
Rhabdias sphaenocephala Pulmones Brasil y Perú [31]
Taenia filariformis - Argentina [49]

Estómago extraído de Rhinella horribilis (DHMECN 6766, hembra,
85,6 mm de longitud corporal).
Figura 1.
Estómago extraído de Rhinella horribilis (DHMECN 6766, hembra, 85,6 mm de longitud corporal).

El ovalo rojo indica la región en la que fue encontrado el parásito Ochoterenalla sp. (MECN-SIN-001).

Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001) encontrado adherido a la pared inferior del estómago de un Rhinella horribilis.
Figura 2.
Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001) encontrado adherido a la pared inferior del estómago de un Rhinella horribilis.

A. Vista completa. B. Región cefálica. C) Región caudal. D) Detalle de bandas anulares del cuerpo.

Protuberancias cuticulares características del género Ochoterenella, localizadas en la región media del cuerpo del
nematodo Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001), encontrado adherido a la pared inferior del estómago de
un Rhinella horribilis.
Figura 3.
Protuberancias cuticulares características del género Ochoterenella, localizadas en la región media del cuerpo del nematodo Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001), encontrado adherido a la pared inferior del estómago de un Rhinella horribilis.

Agradecimientos

Dejamos constancia de nuestro agradecimiento a los colectores del ejemplar de Rhinella: Mario Yánez-Muñoz, Santiago Villamarín y Marco Altamirano; al Ministerio del Ambiente, por otorgar el permiso de investigación N.° 001-IC-FAU/DPS/MA; y a Santiago Villamarín por prestar todas las facilidades en la Sección de Invertebrados del MECN-SIN.

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Notas de autor

carolina.reyes@ambiente.gob.ec

Información adicional

permiso de investigación: N.° 001-IC-FAU/DPS/MA